Ultrassonografia na avaliação da massa muscular

O tecido muscular é o maior compartimento do corpo humano, sendo responsável por aproximadamente entre 40 e 50% do peso corporal. Os músculos esqueléticos fixam-se aos ossos e são responsáveis pelo movimento. O corpo humano tem mais de 600 músculos que variam de tamanho, força e função. A massa muscular tem papel importante para funções vitais, como respiração e batimentos cardíacos, assim como na produção de várias substâncias, como miocinas, que têm ação autócrina, parácrina e endócrina. Assim, tanto a quantidade como a qualidade de massa muscular têm impacto na saúde e qualidade de vida dos indivíduos.

A perda muscular é frequentemente observada em pacientes desnutridos e entre idosos, nesses como parte do processo de envelhecimento que está associado à sarcopenia (perda de massa muscular e funcionalidade) (1). Por outro lado, em pacientes gravemente enfermos, a redução da área de secção transversal de reto femoral mensurada por ultrassonografia, e da área de seção transversal da fibra muscular do músculo vasto determinada histologicamente, assim como da proporção de proteínas avaliadas por DNA, ao longo da primeira semana da doença grave, mostram a realidade da perda muscular entre esses. Putcheary et al também mostraram que há redução da biogênese mitocondrial, avaliada por meio de biópsia do músculo vasto lateral entre os dias 1 e 7, em pacientes críticos.

A perda de massa muscular está associada à desnutrição pela diminuição da ingestão alimentar, mas também por redução da atividade física e também pela doença. No caso da doença, o efeito de hormônios catabólicos (glucagon, cortisol e catecolaminas) sobre o músculo, tem como obtivo gerar substratos energéticos endógenos (glicose, aminoácidos). Ademais, esses hormônios também interferem no tecido adiposo com a produção de ácidos graxos. Ao mesmo tempo, citocinas pró-inflamatórias (IL), como IL-1, IL-6 e fator de necrose tumoral-α também são secretadas em resposta ao estresse. Isso estimula o processo catabólico via ubiquitina-proteassoma e catepsina, além de reduzir a síntese de proteínas miofibrilares e causar ativação autofágica insuficiente (a qual pode contribuir para reduzir a qualidade de miofibras). Além disso, a imobilização do enfermo, no leito, aumenta significativamente a perda muscular. Contudo, há outros mecanismos associados à fisiopatologia do catabolismo muscular, como a desregulação da homeostase do cálcio, comprometendo o processo de contração e relaxamento muscular, além de resistência à insulina, redução do fluxo sanguíneo periférico e diminuição da ingestão de alimentos, em especial de proteínas (2).

As consequências da perda muscular são várias e essencialmente associadas à perda de funcionalidade com risco aumentado de fenômenos tromboembólicos, pneumonia, maior tempo de ventilação mecânica, aumento do tempo de permanência na UTI e hospitalar, maior taxa de mortalidade, além de afetar a qualidade de vida por meses ou até anos após a alta desses pacientes.

O uso da ultrassonografia (US) para avaliação de massa muscular

A ultrassonografia tem recebido bastante atenção como método de análise de massa muscular tanto para populações ambulatoriais como em indivíduos hospitalizados. É ferramenta acessível, não invasiva, portátil, sem risco de radiação e que pode ser usada para quantificar características estruturais e físicas do músculo esquelético à beira leito, associando-se essas características ao estado nutricional.

O equipamento da ultrassonografia funciona por meio de ondas sonoras cujas frequências estão acima do que o ser humano é capaz de ouvir, correspondente à frequência maior do que 20 000 Hz. O equipamento transforma a energia elétrica em energia sonora por meio do transdutor, que é a peça do equipamento que entra em contato com a pele. A imagem é obtida a partir da diferença entre as ondas emitidas e as refletidas. Quanto maior a frequência, menor o comprimento da onda, e menor a profundidade da estrutura alcançada. Assim, para estudo de estruturas superficiais, como no caso dos músculos utilizam-se frequências maiores. Existem vários tipos de transdutores, sendo o linear utilizado para o estudo da massa muscular. A frequência utilizada por meio desse está entre 7 a 11 MHz. Em casos de estruturas corporais maiores, como em pacientes obesos, pode-se utilizar também o transdutor curvado.

Várias áreas corporais podem ser avaliadas, mas em especial, a maioria dos estudos tem contemplado o grupo muscular do quadríceps (3,4).

O músculo do quadríceps

O complexo muscular do quadríceps é composto por quatro músculos: músculo reto femoral (RF), vasto lateral (VL), vasto intermédio (VI) e vasto medial (VM). A espessura do músculo reto femoral corresponde a 10% da área transversal total do quadríceps. Estes músculos têm comportamentos diferentes no que tange à própria massa, já que são observadas diferentes taxas de atrofia, em situações diversas. Inicialmente, há redução mais rápida, mensurada por ultrassonografia, da espessura do músculo reto femoral em comparação ao vasto intermédio (Dia 3: RF -9% vs VI -1% e dia 10: RF -30,4% e VI -29,7% vs VL -14,1%). Há, também, diferenças funcionais e morfológicas entre os músculos. O músculo reto femoral, por exemplo, é descrito como músculo de força que auxilia em movimentos rápidos, sendo biarticular, composto principalmente por fibras do tipo II. O vasto intermédio é descrito como músculo estabilizador, importante no equilíbrio quando se está em pé ou caminhando, tratando-se de músculo não-articular e composto principalmente por fibras do tipo I.

Os motivos pelo quais a maioria dos autores utiliza o músculo do quadríceps na avaliação da depleção muscular, em especial entre pacientes em UTI, são: 1) ser local acessível em pacientes acamados; 2) ter o reto femoral limites da fáscia bem definidas, o que possibilita maior consistência entre avaliadores; 3) ser grupo muscular importante no processo de reabilitação; 4) ser local no qual são observadas maiores taxas de atrofias musculares em situações de imobilização; e 5) haver forte associação com medidas de massa muscular total em populações saudáveis.

Protocolos usados para avaliação de massa muscular por meio da ultrassonografia

Existem diferentes protocolos para estimativa muscular por meio da ultrassonografia. Ainda que o exame possa ser realizado em diferentes locais anatômicos, como braço, antebraço, abdômen e em diferentes pontos da coxa, não havendo, portanto, consenso sobre a técnica mais adequada a ser utilizada, a coxa é o local mais comumente mensurado, em especial, em pacientes críticos. Para tal, utilizam-se os pontos de 2/3 ou ½ entre a crista ilíaca e borda superior da patela. Gruther et al. descreveram inicialmente o protocolo em pacientes críticos, utilizando estes dois pontos na região da coxa, os quais têm sido comumente utilizados devido ao fácil acesso ao local frente às particularidades destes pacientes. Ademais, as especificidades do referido músculo, e ainda, a facilidade técnica de mensuração em pacientes com edema ou membros grandes favorecem esse local. Recentemente, o protocolo para o ponto de 2/3 entre a crista ilíaca e a borda superior da patela foi avaliado, e observou-se que é útil para acompanhamento de medidas, entre essas a espessura do reto femoral, a área transversal e a ecogenicidade.

A massa muscular já foi avaliada pela ultrassonografia de formas distintas. Paris et al. (5) ao adicionarem espessura do braço, idade e sexo aos dados obtidos por ultrassonografia nos pontos de 2/3 e ½ de ambas as coxas obtiveram maior força de correlação (r=0,91) com o tecido muscular apendicular, mensurado pela densitometria por dupla emissão de raios-X (DEXA) versus quando foram utilizados somente os dados de espessura muscular dos dois pontos da coxa (r=0,72). Houve também melhor capacidade (área sob a curva (AUC)=0,89) para identificar a massa de tecido magro. Isso sugere que o método de dois pontos da coxa pode ainda ser melhorado ao se utilizarem outros dados. Contudo, os mesmos autores, em outro estudo recente, indicaram correlação moderada entre a espessura do quadríceps, obtida pela ultrassonografia nos dois referidos pontos da coxa com a área transversal muscular na altura da terceira vértebra lombar, medida por tomografia, em pacientes críticos.

A realização do exame ultrassonográfico requer que o paciente esteja em posição supina e os dedos dos pés apontando para o teto. O leito deve estar em elevação correspondente entre 30 e 45º e a sonda do aparelho da ultrassonografia formando ângulo de 90º com a superfície da pele, sem inclinação. Na imagem gerada, a pele corresponde à camada hiperecoica (ou seja, mais branca e brilhante) adjacente ao transdutor, o tecido subcutâneo corresponde à imagem hipoecoica (ou seja, aparece com a coloração escura) de espessura variável com linhas hiperecoicas, parecidas com uma pluma. A fáscia muscular é a camada hiperecogênica correspondente à primeira interface em que o reto femoral se interpõe. O músculo reto femoral é a estrutura semicircular delimitada pela fáscia muscular e pela segunda interface que corresponde à outra camada hiperecoica, em que o vasto intermédio se interpõe. O vasto intermédio corresponde à estrutura retangular delimitada pela segunda interface e pela superfície óssea. Por fim, a superfície óssea é a estrutura circular hipoecoica delimitada por camada hiperecoica correspondendo à camada cortical do fêmur. A espessura muscular do quadríceps é obtida medindo-se a distância entre a margem superior do fêmur e o limite inferior da fáscia profunda do reto femoral. A área da secção transversal do reto femoral é calculada a partir do contorno das bordas do músculo após a imagem ter sido congelada no próprio equipamento (Figura 1) (6,7).

Assim, duas medidas distintas têm sido mais comumente usadas para avaliação quantitativa de massa muscular por ultrassonografia: a espessura muscular e a área transversal do reto femoral. A relação entre as duas medidas também já foi descrita e, diferenças da espessura e da área transversal do reto femoral ao longo do tempo foram correlacionadas (r2=0,22, p=0,049). No entanto, foi observada subestimação significativa da perda muscular nos dias 7 e 10 pela medida da espessura, sugerindo que a diferença da área transversal reflete melhor a perda muscular do que a medida da espessura do quadríceps.

As medidas de massa muscular por ultrassonografia possibilitam ainda identificar mudanças em curto prazo (dias), permitindo medições em série, o que contribui para a avaliação do estado nutricional em sequência. Desta forma, seria também possível avaliar a efetividade da terapia nutricional implantada, além das intervenções de reabilitação motora. Contudo, há algumas questões sobre este instrumento que demandam atenção e devem ser avaliadas com cautela.

A aplicação da compressão do transdutor sobre a região a ser avaliada para aquisição das imagens é uma dessas. Paris et al. (4) observaram que, na compressão mínima, o coeficiente de determinação foi significativamente maior do que com a compressão máxima (p<0,001). Quando se utiliza a compressão máxima, a força da compressão pode variar de acordo com o avaliador. Ademais, a estrutura muscular pode também ser alterada por aspectos como idade e sexo, em que a densidade do músculo é variável. Além disso, existem outras limitações do método, como a influência do estado de hidratação, a falta de pontos de corte e a inexistência de critérios para definir aquele músculo sem condições de avaliação (devido à má qualidade da imagem e impossibilidade de definição as bordas da fáscia). A dependência de treinamento apropriado (exame avaliador dependente), o uso de diferentes transdutores (linear x curvilíneo) e a escassez de protocolos padronizados (uma vez que há grande variedade de músculos medidos em pontos distintos) também devem ser considerados ao se usar este método.

Confiabilidade das medidas de massa muscular por ultrassonografia

É necessário testar a validade das medidas feitas por este método em função de serem dependentes de avaliador. A garantia de alta confiabilidade em todas as etapas do protocolo é essencial para implementar o uso na avaliação de alterações musculares (4,7). Portanto, é comum, nos estudos relacionados ao tema, a verificação da confiabilidade interavaliador e intravaliador. A primeira corresponde à variação das medidas entre dois avaliadores para a mesma mensuração e a segunda avalia a consistência de duas medidas de um mesmo avaliador para a mesma medição. Ambas podem ser avaliadas por meio do coeficiente de correlação intraclasse (ICC), que é calculado pela variância entre as medidas (8).

Os valores desses coeficientes em geral, são altos (ICC>0,75). Paris et al. (5) descreveram detalhadamente as etapas do treinamento para a realização da ultrassonografia e apresentaram dados da confiabilidade com valores de ICC altos (0,945-0,988). No entanto, vale chamar a atenção que, a despeito da significância estatísticas referentes às diferenças de medidas, seja pelo mesmo avaliador ou comparando-se avaliadores diferentes (9), pode-se questionar a relevância clínica de tais alterações, como demonstrado por Sabatino et al.(10) em que a diferença foi de 0,4 mm.

Outras aplicações do uso da ultrassonografia para avaliação de massa muscular

A ecogenicidade do músculo é outro componente possível de ser avaliado por meio da US, além da área transversal e da espessura muscular. Esta medida de escala de imagem pode ser analisada visualmente (pontuação de Heckmatt) ou quantitativamente por meio da análise de pixels, usando-se o recurso do histograma do software ImageJ (National Institutes of Health, Bethesda, MD) ou Photoshop (Adobe Systems, San Jose, CA). A ecogenicidade tem emergido como importante componente para avaliação da qualidade muscular e foi associada, de forma independente, com força muscular e função reduzida. Os diferentes tecidos apresentam distintas aparências nas imagens da ultrassonografia. Os músculos são relativamente hipoecóicos, assim o aumento na ecogenicidade significa imagem mais hiperecóica, o que pode inferir necrose muscular e infiltração de tecido gorduroso em substituição às fibras musculares. As análises de ecogenicidade contemplam o resultado associado à área quadrada de determinado músculo (por exemplo, 100×100 pixels do músculo reto femoral). Caso essa área seja maior do que o que se consegue obter na imagem, adquire-se o maior quadrado possível dentro dos limites anatômicos do músculo. Essa pode ainda ser obtida pelo método do rastreamento, em que o avaliador destaca toda a área muscular visível, excluindo artefatos por meio dos programas de edição de imagem. Contudo, os fatores ecogênicos podem ser influenciados pelo uso de diferentes equipamentos e questiona-se a influência que o edema possa representar. No entanto, Puthucheary et al. reportaram que a alteração da ecogenicidade do músculo reto femoral foi maior, após 10 dias entre pacientes nos quais identificou-se necrose muscular por biópsia, quando comparados aos que não tiveram necrose (8,2% [IC 95%, -5,3 a 21,7] vs -15,0% [IC 95%, -28,9 a – 1,09]; p=0,016) (11).

A ultrassonografia também tem sido utilizada como instrumento para quantificar o glicogênio muscular, principalmente em atletas. O glicogênio muscular pode ser quantificado por meio da ultrassonografia utilizando-se o software MuscleSound. Essa medida é baseada nas variações da escala de cinza, relacionando a associação de teor de água e de glicogênio. O papel do software é quantificar as mudanças observadas nos níveis de glicogênio muscular. Para tal, usam-se processamento de imagem (corte da imagem, retirando-se artefatos e irregularidades, isolando-se as fibras musculares) e subsequente análise da área de interesse. A intensidade dessa imagem, o cálculo da intensidade média de pixels e a transformação de um escore de glicogênio completam o exame. Quando a quantidade de glicogênio muscular é alta, a imagem é hipoecóica. Por outro lado, quando a quantidade de glicogênio é baixa e há perda de água, a imagem é hiperecóica.

Finnoff et al. (12) são os autores de estudo, financiado pelo desenvolvedor do software, que reportou escores de glicogênio mostrados pelo aplicativo altamente correlacionados com biópsias musculares (pré-exercício r=0,93, p<0,001; pós-exercício, r=0,94, p<0,001). Como há poucas informações sobre a taxa de oxidação de carboidratos em pacientes em UTI e sabendo-se que o glicogênio muscular de pacientes críticos é depletado em horas, tais dados parecem ser promissores para avaliar este grupo especificamente.

Recentemente, o grupo de Pelotas (13) publicou trabalho mostrando a validade de equações desenvolvidas a partir do uso de duas medidas ultrassonográficas para estimar a massa muscular de idosos. Esse estudo é de grande importância, pois foi feito com população brasileira.

Referências

1 Paris M, Mourtzakis M. Assessment of skeletal muscle mass in critically ill patients: Considerations for the utility of computed tomography imaging and ultrasonography. Curr Opin Clin Nutr Metab Care. 2016;19(2):125–30.

2 – Correia MITD. Metabolic Response to Stress. In: CRESCI G. Nutrition Support for the critically. 2^a edition. Switzerland: CRC Press; 2015. p. 3–13.

3 – Parry SM, El-Ansary D, Cartwright MS, Sarwal A, Berney S, Koopman R, et al. Ultrasonography in the intensive care setting can be used to detect changes in the quality and quantity of muscle and is related to muscle strength and function. J Crit Care. 2015;30(5):1151.e9-1151.e14.

4 – Paris M, Mourtzakis M, Day A, Leung R, Watharkar S, Kozar R, et al. Validation of Bedside Ultrasound of Muscle Layer Thickness of the Quadriceps in the Critically Ill Patient (VALIDUM Study). J Parenter Enter Nutr. 2017;41(2):171–80.

5 – Paris M, Benoit. L, Dubin JA, Marina M. Development of a bedside viable ultrasound protocol to quantify appendicular lean tissue mass. J Cachexia Sarcopenia Muscle. 2017;8(5):713–26.

6 – Rodrigues CN, Henrique JR, Vilela DN, Rocha APC, Toledo DO, Ferreira ARS, et al. Ultrasonography to assess body composition: Relevance of training. Nutrition. 2020;70:110523

7 – Rodrigues CN, Ribeiro Henrique J, Ferreira ARS, Correia M. Ultrasonography and Other Nutrition Assessment Methods to Monitor the Nutrition Status of Critically Ill Patients. JPEN J Parenter Enteral Nutr. 2020

8 – Toledo DO, De Lima e Silva DC, Dos Santos DM, De Freitas BJ, Dib R, Cordioli RL, et al. Bedside ultrasound is a practical measurement tool for assessing muscle mass. Rev Bras Ter Intensiva. 2017;29(4):476–80.

9 – Segers J, Hermans G, Charususin N, Fivez T, Vanhorebeek I, Van den Berghe G, et al. Assessment of quadriceps muscle mass with ultrasound in critically ill patients: intra- and inter-observer agreement and sensitivity. Intensive Care Med. 2015;41(3):562–3.

10 – Sabatino A, Regolisti G, Bozzoli L, Fani F, Antoniotti R, Maggiore U, et al. Reliability of bedside ultrasound for measurement of quadriceps muscle thickness in critically ill patients with acute kidney injury. Clin Nutr. 2017;36.

11 – Puthucheary ZA, Phadke R, Rawal J, McPhail MJW, Sidhu PS, Rowlerson A, et al. Qualitative ultrasound in acute critical illness muscle wasting. Crit Care Med. 2015;43(8):1603–11.

12 – Finnoff JT, Ray J, Corrado G, Kerkhof D, Hill J. Sports Ultrasound: Applications Beyond the Musculoskeletal System. Sports Health. 2016;8(5):412–7.

13 – Barbosa-Silva TG, Gonzalez MC, Bielemann RM, Santos LP, Costa CDS, Menezes AMB; COCONUT Study Group, Brazil. Nutrition. 2021 Mar;83:111056. doi: 10.1016/j.nut.2020.111056. Epub 2020 Nov 11.